Con diez años, en 1872, fue admitido en el prestigioso Conservatorio de París, donde cursó estudios durante los once años siguientes. Se incorporó inicialmente a la clase de piano de Antoine François Marmontel, estudió solfeo con Albert Lavignac y, posteriormente, composición con Ernest Guiraud, armonía con Émile Durand y órgano con César Franck. El curso incluía estudios de historia y teoría musical con Louis-Albert Bourgault-Ducoudray, pero no es seguro que Debussy, que era propenso a faltar a clases, asistiera a ellas.
En el Conservatorio inicialmente progresó a un buen ritmo. Marmontel dijo de él que era «un niño encantador, un temperamento verdaderamente artístico; puede esperarse mucho de él». Émile Durand estaba menos impresionado y escribió en un informe que «sería un excelente alumno si fuera menos superficial y menos arrogante»; un año más tarde lo describió como «desesperadamente descuidado». En julio de 1874 Debussy recibió un deuxième accessitd por su actuación como solista en el primer movimiento del Concierto para piano n.º 2 de Chopin en el concurso anual del Conservatorio. Era un buen pianista y un excelente lector a primera vista y probablemente podría haber ejercido una carrera profesional si lo hubiera deseado,26 pero solo era aplicado en sus estudios de forma intermitente. En los concursos anuales consiguió un premier accessit en 1875 y el second prix en 1877, pero no accedió a los primeros puestos en los de 1878 y 1879. Estos resultados lo inhabilitaron para continuar sus estudios de piano en el Conservatorio, pero siguió estudiando armonía, solfeo y, posteriormente, composición.
Con la ayuda de Marmontel, Debussy consiguió en 1879 un trabajo de verano como pianista residente en el castillo de Chenonceau, donde pronto adquirió un gusto por el lujo que le acompañaría durante toda su vida. De esta época datan sus primeras composiciones, dos arreglos de poemas de Alfred de Musset: «Ballade à la lune» y «Madrid, princesse des Espagnes». Al año siguiente consiguió un trabajo como pianista en la casa de Nadezhda von Meck, mecenas de Chaikovski. Viajó con la familia von Meck durante los veranos de 1880 a 1882 y se alojó en varios lugares de Francia, Suiza e Italia, así como en su casa en Moscú. Compuso su Trío para piano en sol mayor para el grupo musical de von Meck, e hizo una partitura para un dueto de piano de tres danzas de El lago de los cisnes de Chaikovski
A finales de 1880, mientras continuaba sus estudios en el Conservatorio, fue contratado como acompañante para las clases de canto de Marie Moreau-Sainti, trabajo que desempeñó durante cuatro años. Allí conoció a Marie Vasnier, esposa de Henri Vasnier, un funcionario prominente, y mucho más joven que su marido. Debussy se sintió fuertemente atraído por ella y pronto se convirtió en su amante y musa: compuso 27 canciones dedicadas a ella durante sus siete años de relación. No está claro si Vasnier se contentaba con tolerar la aventura de su esposa con el joven estudiante o simplemente no lo sabía, pero mantuvo una excelente relación con Debussy y animó al compositor en su carrera.
En el Conservatorio, Debussy se había ganado la desaprobación de los docentes, en particular de su profesor de composición, Guiraud, por no respetar las reglas ortodoxas de composición que imperaban por entonces. Sin embargo, en 1884, ganó el premio musical más prestigioso de Francia, el Premio de Roma, con su cantata L'enfant prodigue. El premio incluía una estancia en la Villa Médici, sede de la Academia Francesa en Roma, para ampliar los estudios del ganador. Permaneció allí desde enero de 1885 hasta marzo de 1887, con tres o posiblemente cuatro ausencias de varias semanas en las que regresó a Francia, sobre todo para ver a Marie Vasnier.
Inicialmente consideró la atmósfera artística de Villa Médici sofocante, la compañía burda, la comida mala y el alojamiento «espantoso». Tampoco fue de su gusto la ópera italiana, considerando que las óperas de Donizetti y Verdi no eran de su agrado. Le impresionó mucho más la música de los compositores del siglo XVI Palestrina y Lasso, que escuchó interpretar en la iglesia de Santa Maria dell'Anima y de la que afirmó que sería «la única música sacra que aceptaré». A menudo se sentía deprimido e incapaz de componer, pero le inspiró Franz Liszt, que realizó una visita a los estudiantes y tocó para ellos. En junio de 1885, escribió un texto en el que manifestaba su deseo de seguir su propio camino, diciendo: «Estoy seguro de que el Instituto no lo aprobará, porque, naturalmente, considera que el camino que marca es el único correcto. ¡Pero no hay nada que hacer! ¡Estoy demasiado enamorado de mi libertad, demasiado apegado a mis propias ideas!».
Compuso cuatro piezas que presentó a la Academia: la oda sinfónica Zuleima, basada en un texto de Heinrich Heine; la pieza orquestal Printemps; la cantata La Damoiselle élue (1887-1888), la primera pieza en la que se empiezan a manifestar los rasgos estilísticos de su música posterior; y la Fantaisie para piano y orquesta, que se inspiraba en gran medida en la música de Franck y que finalmente Debussy decidió retirar. La Academia lo reprendió por escribir una música que consideró «extraña, incomprensible e inejecutable». Aunque las obras mostraban la influencia de Jules Massenet, este compositor afirmó que Debussy «es un enigma». Durante sus años en Roma compuso —pero no para la Academia— la mayor parte de su ciclo Verlaine, Ariettes oubliées, que tuvo poco eco en su momento, pero que fue reeditado con éxito en 1903, cuando el compositor ya había alcanzado la fama.
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